Ayato é estudante e artista que vive com a mãe, Maya Kamina, em Tóquio. A maioria das obras apresentadas na série são desenhos ou pinturas de uma garota em um penhasco olhando para o mar. Ele possui símbolos de marcas de nascença no abdômen que lembram runas; esses sinais revelam que ele pode ser o instrumento escolhido pelo misterioso gigante chamado RahXephon. Depois de ser levado de Tóquio por Haruka e pelo próprio RahXephon, Ayato se muda para Nirai Kanai junto a Shougo Rikudo, tio de Haruka. No começo, esse arranjo não combina bem com ele, já que Haruka e sua irmã mais nova, Megumi, moram no anexo de Rikudo; porém, aos poucos, eles vão se acostumando à presença uns dos outros. Como um estranho vindo de Tóquio Júpiter, Ayato luta para encontrar seu lugar e ser aceito no mundo exterior. Mesmo pilotando o RahXephon em defesa de Nirai Kanai, ele duvida das próprias habilidades e da autoestima. Além disso, enfrenta a tarefa de compreender o relacionamento com Haruka, lidar com a Megumi mal-humorada e interagir com os membros do TERRA, que têm reações diversas: desde aceitação e amizade até interesse científico, desconfiança e até desprezo.