Quando um evento que supostamente matou todos fora de Tóquio aconteceu, Ayato Kamina foi separado da garota que ele amava, Haruka Mishima. Três anos depois, invasores atacaram a cidade sem aviso. Foi nesse momento que ele conheceu Haruka Shitow, agente da TERRA, que prometeu revelar-lhe a verdade sobre o mundo. Assim começa uma série de acontecimentos estranhos: Ayato ativa o mecha gigante RahXephon, descobre que muitas pessoas – inclusive sua própria mãe – possuem sangue azul e percebe que vive em uma dimensão autoenvolvida onde o tempo passa mais devagar do que no mundo exterior.
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