Depois de quase colidir com uma Gauna gigante, custando muitas vidas humanas, Kobayashi, capitã da nave Sidonia, muda seu paradigma político. Quando ela assume todo o poder, planeja erradicar os Gaunas do Sistema Lem, onde ex‑Sidônios estabeleceram recentemente uma colônia. Sua ambição é sustentada por dois avanços: a criação de armas anti‑Gauna altamente eficazes e de longo alcance, e a produção de Tsumugi Shiraui, a primeira quimera humana‑Gauna com enorme poder destrutivo. Enfrentando hostilidade contra as quimeras e uma incerta expedição militar em grande escala, Kobayashi pede ajuda ao novo piloto de elite Nagate Tanikaze. Por causa de suas experiências pessoais com Shizuka Hoshijiro e a placenta de Benisuzume, Tanikaze rapidamente forma laço próximo com Tsumugi. À medida que a batalha final contra o mais formidável inimigo da humanidade se aproxima, Tanikaze tenta aproveitar os últimos dias de paz ao lado de seu amigo Izana Shinatose, enquanto Kobayashi, em segredo, persiste no desenvolvimento de uma arma experimental que pode levar à destruição total de Sidonia.
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