Na True Cross Academy, Rin Okumura, sem saber, se depara com os primeiros indícios de que algo está errado: pessoas comuns começam a perceber as criaturas invisíveis que vagam pelo reino humano, Assiah. Enquanto Rin vê nisso uma chance de fazer um novo amigo, seu irmão gêmeo, Yukio, está mais sobrecarregado do que nunca.
Exausto com sua formação acadêmica, deveres exorcistas e posição como professor, Yukio permanece em silêncio acerca dos poderes despertados, incapaz de compreender sua magnitude ou significado. Enquanto Rin e seus amigos se preparam para o exame anual de certificação exorcista, a verdadeira Ordem da Cruz descobre o primeiro portão artificial que liga ao reino demoníaco da Geena.
Ao testemunhar seu tamanho e a tecnologia avançada que possibilitou sua criação, os exorcistas percebem que agora enfrentam os Illuminati, uma organização extremamente rica e poderosa. Além disso, os enigmáticos Illuminati plantaram três espiões na Ordem da Cruz Verdadeira, e um deles pode estar escondido entre os aspirantes exorcistas que juraram proteger a humanidade da ameaça demoníaca.
