Depois que Makoto Naegi e os poucos sobreviventes escapam da Hope's Peak Academy para o mundo exterior, eles se unem à Future Foundation, organização dedicada a combater o desespero. Quando tudo parece melhorar, Naegi é preso e julgado por traição ao defender um grupo maligno de Reminantes do Desespero. Diante dos executivos da Fundação, ele, junto com Kyouko Kirigiri e Aoi Asahina, encara um destino incerto.
A situação piora quando a segurança considerada impenetrável é violada por um rosto familiar: Monokuma. Para o horror de Naegi, o urso mecânico anuncia o início de mais um jogo mortal; logo depois, a primeira vítima surge como sinal de desespero para reiniciar sua conquista brutal. Naegi, agora chamado de “aluno sortudo” de nível superior, deve desvendar novamente o mistério enquanto seus colegas e amigos começam a cair ao seu redor.
Não há mais julgamentos de classe: entre os 16 desesperados resta apenas um assassino, e sua morte encerra este infernal jogo.
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