Um peixinho sai de casa e flutua junto à água‑viva. Depois que fica preso num pote de vidro, ele chega à praia onde é libertado por Sousuke, garoto de cinco anos que vive com a mãe Lisa numa casa perto do mar enquanto o pai Koichi trabalha em um barco de pesca. Ao curar um corte no dedo de Sousuke lambendo-o, o peixe dourado recebe o nome de Ponyo de sua nova amiga. Pouco se sabe por Sousuke: Ponyo já tem nome e família. Seu pai Fujimoto, feiticeiro que abandonou a humanidade para viver nas águas, procura freneticamente sua filha Brunhilde. Quando é encontrado e capturado, Ponyo rejeita seu nome de nascimento e declara querer ser humana. Usando o poder do sangue de Sousuke, ela cresce braços e pernas e escapa à superfície mais uma vez. Contudo, a magia liberada no oceano causa desequilíbrio na natureza, fazendo com que a Lua comece a cair fora da órbita e as marés fiquem perigosamente fortes. Reunido com Ponyo, Sousuke precisa passar por um teste antigo para restaurar a ordem do mundo e permitir que seu companheiro viva como humano.
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