Nos segundo e terceiro cursos de Sengoku Youko, a história adapta o arco do Milhar de Caos. O embate entre Jinka Yamato e Yazen gera um resultado caótico que reconfigura o equilíbrio de poder entre os Katawara e humanos dotados de habilidades mágicas, invertendo completamente as relações estabelecidas. À medida que rumores sobre a queda de Dangaishu se espalham pelo país, os monges caçadores de Katawara liderados por Yazen ganham notoriedade; grupos desonestos de Katawara começam a surgir, agravando ainda mais a já frágil relação entre eles e a humanidade.
Com a perda da confiança em suas próprias habilidades, Shinsuke Hyoudou passa o tempo bebendo na companhia de Senya, um antigo inimigo que controla mil Katawara dentro de seu corpo. Indiretamente, Senya provoca a morte do pai de Tsukiko – agora novo amigo de Shinsuke – após um ataque surpresa de um deus local enlouquecido.
Apesar das circunstâncias, Tsukiko não guarda rancor contra Senya e está determinada a se tornar discípula de Shinsuke, independentemente dos obstáculos. Embora Shinsuke recuse inicialmente ser seu instrutor de espada, ele relutantemente aceita deixá-la viajar junto com ele e Senya. Enquanto o improvável trio segue rumo ao próximo destino, Tama Youko continua sua jornada em busca do rastro de Jinka, a raposa de nove caudas que detém o poder de destruir o mundo.
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