Gêmeos meio‑demônio Towa e Setsuna sempre estiveram lado a lado, desfrutando de uma vida feliz no Japão Feudal. Contudo, sua felicidade foi interrompida quando um incêndio florestal os separou; Towa acabou sendo arremessada por um portal que a levou ao Japão moderno. Lá, Souta Higurashi a encontrou e, vendo que ela não conseguiria retornar ao seu tempo, decidiu criá‑la como filha. Dez anos depois, Towa tem 14 anos e já se tornou uma estudante relativamente equilibrada, embora ainda caia em brigas de vez em quando. A situação muda quando três visitantes do Japão Feudal aparecem na porta dela: Moroha, um caçador de recompensas; Setsuna, um matador de demônios e a irmã gêmea perdida há muito tempo; e a Senhora Três‑Olhos, um demônio à procura de um objeto místico. Juntas, as garotas enfrentam o inimigo e, no processo, Towa descobre com horror que Setsuna não tem lembrança dela. Sengoku Otogizoushi acompanha as três enquanto tentam restaurar a memória de Setsuna e descobrir a verdade sobre os destinos entrelaçados.
