No planeta Terra existe um mundo subterrâneo desconhecido chamado Mundo Interior. Lá vivem guerreiros que enfrentam gigantescas aranhas e são conhecidos como Riders. Segundo o diário do avô de Hunter Steel, esse garoto está viajando por aí quando entra no Mundo Interior através de uma pirâmide. No interior, a batalha entre o esquadrão de insetos que busca conquistar o local e os Spider Riders continua. O Oráculo, guardião justo do Mundo Interior, convoca Hunter porque acredita que ele será o Messias desse mundo. Contudo, seus poderes estão selados por Mantid, a lei dos Insecter. Para restaurar a paz, é preciso localizar quatro chaves seladas da Oracle e recuperar seu poder. Hunter então pede à Sombra de Aranha — uma enorme aranha escolhida pelo Oráculo — que o inclua nos Spider Riders para enfrentar os inimigos.
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