Como sequência direta da primeira temporada, Zero retorna à academia depois de ter desaparecido. Embora se sinta aliviado, Yuuki, cujo passado ainda permanece envolto em mistério, questiona o que realmente aconteceu com Zero durante esse intervalo. Enquanto isso, Zero continua a sofrer aquela estranha visão que surgiu no dia em que ingeriu o sangue de Kaname; ele então procura Maria Kurenai, agora despertada, na esperança de encontrar respostas. A única resposta que ela lhe oferece é enigmática e sugere quem poderia ser o verdadeiro inimigo. Ao mesmo tempo, vampiros do Conselho Supremo dos Vampiros chegam à academia para condenar Zero ao fim por ter matado um sangue puro. Contudo, Kaname intervém na decisão do conselho não apenas com a intenção de salvar Zero, mas também com outro propósito que permanece desconhecido para todos ao seu redor.
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