A atividade demoníaca em todo o mundo disparou após a participação e práticas corruptas dos Illuminati. Para conter esse influxo anormal, o Quartel‑General do Vaticano decide antecipar o exame anual de certificação exorcista e abrir vagas para o maior número possível de candidatos. Do próprio Vaticano, Lewin Light “Lightning”, um dos exorcistas mais temidos, chega à Academia True Cross para preparar os alunos para a prova. Sua rapidez e maestria nos rituais impressionam Ryuuji “Bon” Suguro, que havia perdido a vontade de estudar; surpreendentemente, Lewin o aceita como aprendiz. Enquanto isso, os gêmeos Rin e Yukio Okumura são enviados em busca do exorcista Shura Kirigakure, que desapareceu recentemente e parece estar acorrentado a um contrato de décadas com um demônio imortal nas perigosas montanhas nevadas da Prefeitura de Aomori.
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