Durante os acontecimentos da Conspiração dos Milionários, a trama acompanha Katrielle Layton, filha do renomado professor Hershel Layton, que fundou a Agência de Detetives Layton ao lado de seu assistente Ernest Greeves e de um cão falante que ela dubla, Sherl. Juntos, eles aceitam diversos pedidos para desvendar casos misteriosos, incomodando seus colegas britânicos.
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