Continuação de Dragon Quest: Emblema de Roto, ambientada 20 anos depois da vitória de Arus sobre o Senhor Demônio Imagine. Cinco anos antes, no que ficou conhecido como O Dia da Perda, a magia cessou de funcionar. Na terra subterrânea de Alefgard, todo o povo do reino de Radatome desapareceu em uma única noite. Os únicos sobreviventes são Aros, príncipe do reino, e A‑Kagi, membro da Banda dos Falcões, que se infiltrou no castelo naquela noite para um assalto. Aros, amnésico pelo trauma, é criado por A‑Kagi e pela própria Banda. Anos depois, ele abandona os Hawks e começa a investigar o mistério do Dia da Perda, além de buscar sua irmã gêmea desaparecida, que parece estar roubando órbitas de cristal sagrado sob ordens de um jovem chamado Lâmia. Enquanto isso, os companheiros de Arus são eliminados sistematicamente por facções desconhecidas.
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