Os eventos do jogo são contados pela perspectiva das heroínas Touko Fukawa e Genocídio Syo. Komaru Naegi, irmãzinha de Makoto Naegi, está presa em um apartamento misterioso há mais de um ano. Um dia, ela é resgatada por Byakuya Togami da Future Foundation, mas o salvamento é interrompido por um ataque súbito de centenas de Monokumas. Em seguida, Komaru descobre que a cidade foi tomada por um grupo infantil chamado Guerreiros da Esperança. O líder deles, Monaca, proclama que a cidade se tornará um “paraíso das crianças”, e para isso todos os adultos serão exterminados. Komaru une forças com Toko Fukawa na tentativa de sobreviver aos violentos Monokumas, escapar dos astutos Monokuma Kids e desvendar os segredos da cidade.
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